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John Crowley est né à Cork en Irlande. Après des études à l'université de la ville, il se lance dans le théâtre et devient un metteur en scène réputé, il a entre autres mis en scène Takes From Hollywood, Juno And The Paycock et The Pillowman, pièce de Martin McDonough qui est allée à Broadway en 2005.
En 2003 John Crowley fait la rencontre du scénariste Mark O’Rowe qui écrit le texte d'Intermission, le film sera monté avec Colin Farrell et Cillian Murphy, et vaudra au réalisateur le Prix du Meilleur Réalisateur d’un Premier Film aux British Independent Film Awards.
En 2007, les deux hommes se retrouvent pour Boy A.
En 2008, il tourne Is there anybody there ? avec Michael Caine, qui a été présenté au Festival de Toronto cette année-là mais n'est toujours pas sorti en salles en France.
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