Sheeta, jeune adolescente poursuivie par des militaires qui convoitent la pierre magique qu'elle possède, rencontre Pazu, un jeune mécanicien rêvant de devenir pilote. Ensemble, ils décident de se lancer à la recherche d'une légendaire cité volante.
Le petit Sosuke, cinq ans, habite un village construit au sommet d'une falaise qui surplombe la Mer Intérieure. Un beau matin, alors qu'il joue sur la plage en contrebas, il découvre une petite fille poisson rouge nommée Ponyo, piégée dans un pot de confiture. Sosuke la sauve, et décide de la garder avec lui dans un seau. Ponyo est aussi fascinée par Sosuke que ce dernier l'est par elle...
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